Los hongos entomopatógenos. Buenos agentes de control biológico y alimentos funcionales

En el mundo se conocen más de 750 especies de hongos entomopatógenos, que son hongos parásitos de artrópodos, desde todos los órdenes de insectos como coleópteros (escarabajos), dípteros (moscas), lepidópteros (mariposas) hasta los arácnidos (arañas). Debido a su capacidad natural como entomopatógenos, muchos de estos hongos se usan como agentes de control biológico como alternativa ecológica al uso de los productos fitosanitarios. Algunos de estos hongos han sido usados como alimentos funcionales por la medicina tradicional china, que en los últimos años han ganado muchos adeptos en todo el mundo, lo que los ha convertido en las especies de hongos más caras del mundo.

¿Cual es el principal mecanismo de acción de los hongos entomopatógenos?

Inicialmente los hongos entomopatógenos se encuentran en una fase de latencia en forma de esporas de origen asexual (conidiosporas) que se mantienen así hasta que encuentran a su futuro hospedador. Posteriormente se produce una fase de adhesión en el que las conidiosporas se adhieren al exoesqueleto (cutícula) del artrópodo. Más tarde se produce una fase de germinación y penetración en el que las conidiosporas germinan en la cutícula y liberan enzimas que degradan la cutícula (lipasas, proteasas y quitinasas) y penetran al interior del hospedador a través de tubos germinativos. Y finalmente se produce una fase de colonización en el que las hifas colonizan toda la cavidad corporal del hospedador a través de su sistema circulatorio (linfa) provocando su deshidratación y muerte transformandose en una especie de esclerocio a través del cual el hongo puede sobrevivir de forma saprófita durante largos periodos de tiempo y finalmente cuando las condiciones son propicias se produce la fructificación del cuerpo fructífero del hongo (RUBIO & col., 2000).

Todo el mecanismo de acción está condicionado por factores ambientales como la humedad relativa, temperatura y el pH, que varía en función de las especies de hongos. Generalmente es necesaria una elevada humedad ambiental y una temperatura cálida. Otro condicionante es la densidad del hospedador.

Torrubiella arachnophila. Crédito Javier Marcos.

¿Es cierto que algunos hongos entomopatógenos provocan cambios de comportamientos?

Algunos hongos entomopatógenos son capaces de modificar el comportamiento de los hospedadores a su voluntad convirtiéndoles en auténticos zombies vivientes, para favorecer su reproducción. Quizás el caso más impresionante son algunas especies de hongos del género Ophiocordyceps que infectan a hormigas carpinteras de bosques tropicales de la tribu Camponotinii, perteneciente a los géneros Camponotus, Echinopla y Polyrhachis (LUANGSA-ARD & col., 2011; KOBMOO & col., 2012; 2015), que viven en las copas de los arboles. El hongo se desarrolla en la cabeza y en el cuerpo de la hormiga, controlando su sistema nervioso y su movimiento. De tal manera que la hormiga camina de forma errática experimentando convulsiones que provocan su caída desde la copa de los árboles hasta el suelo. Al paso de unos días la hormiga errante se agarra fuertemente a una hoja quedando adherida fuertemente a la hoja con las mandíbulas trabadas donde muere. Una vez el hongo queda cómodamente instalado se expanden las hifas por todo el cuerpo de la hormiga hasta que se genera el cuerpo fructífero en la cabeza del huésped que libera nuevas esporas que pueden infectar a otras hormigas (HUGHES & col., 2011).

¿Cuáles son las principales especies de hongos entomopatógenos que fructifican en España?

En el mundo existen más de 750 especies de hongos entomopatógenos, donde destacan los ascomicetos del orden Hypocreales y los zigomicetos del orden Entomopthorales. (URRA, 2015). Quizás las especies más conocidas en nuestro país son algunos ascomicetos del orden Hypocreales del género Cordyceps, dada su reltiva frecuencia en España como C. bassiana (= Beauveria bassiana) que coloniza todo tipo de insectos y artrópodos; C. memorabilis (= Isaria farinosa) que fructifica sobre larvas de coleópteros y lepidópteros y C. militaris que fructifica sobre las crisálidas de lepidópteros, sobre todo de la procesionaria, una plaga muy extendida en los pinares peninsulares. Otras especies menos conocidas que se encuentran citadas en nuestro país son Ophiocordyceps gracilis que parasita larvas y crisálidas de lepidópteros (MORNAND & col., 2012) y Torrubiella arachnophila (= Gibellula pulchra) que fructifica sobre arácnidos (MENENDEZ, 2011; MORENO, 2014; MARCOS, 2017). Otra especie relativamente frecuente en nuestro país es un zigomiceto del orden Entomopthorales es Entomopthora muscae, que parasita dípteros (RUBIO, 2013).

Cordyceps militaris. Crédito Javier Marcos.

¿Cuáles son las principales aplicaciones de los hongos entomopatógenos?

La principal aplicación es como agentes de control biológico capaces de regular las poblaciones de artrópodos de forma natural, sin necesidad de usar productos fitoquímicos que generalmente producen efectos nocivos en el medio ambiente. Los géneros más usados en la actualidad en el control biológico son Cordyceps, Hymenostilbe, Lagenidium, Paecilomyces, Metarhizium y Verticillium. (MOTTA & col., 2011). Otra posible aplicación relacionada con la anterior que se encuentra en fase de estudio y experimentación en la restauración del patrimonio histórico en obras de arte antiguas de madera (retablos, marcos de cuadros, etc.) evitando el uso de insecticidas que generalmente son tóxicos (CRESPO & col., 2018).

Cordyceps bassiana. Crédito Javier Marcos.

También algunas especies como Cordyceps militaris y Ophiocordyceps sinensis son especies consumidas como alimentos funcionales en todo el mundo debido a sus numerosas propiedades medicinales. Aporta numerosas vitaminas del grupo B (B1, B2 y B12),  vitamina E y vitamina K y numerosos minerales como sodio, cinc, hierro, potasio, calcio, manganeso y selenio (ILLANA, 2007). Las propiedades más importantes son la mejora del rendimiento debido al efecto antifatiga (XU, 2016), el antienvejecimiento (VASILJEVIC & col., 2016), vigorizante sexual (KUMAR, 2010), estimulante del sistema inmune e inflamatorio (PARK & col., 2015), la mejora cardiovascular reduciendo el colesterol y los triglicéridos en sangre (YAN & col., 2012), regula los niveles de glucemia en sangre (LIU & col., 2016), el posible efecto anticancerígeno (LEE & col., 2015), el efecto antidepresivo (NISHIZAWA & col., 2007), mejora la fertilidad (LIN & col., 2007) y mejora de la función hepática (LIU & col., 2003).  Recientemente se ha logrado su cultivo artificial lo que ha abaratado un poco los costes, pero aun así siguen siendo los hongos más caros del mundo, muy por encima de la trufa blanca de Alba (Tuber magnatum).

Bibliografía

CRESPO, E.; GALLEGO, L.M.; GÓMEZ, S.; MOZO, M.; NEVADO, M.P.; PÉREZ, I.; SORIANO, J.J. & E.A. TÉLLEZ (2018). Hongos entomopatógenos de la agricultura a la conservación del patrimonio histórico. Revista ph Instituto Andaluz del Patrimonio Histórico 94: 352-367.

HUGHES, D.P.; ANDERSEN, S.B.; HYWEL-JONES, N.; HIMAMA; W.; BILLEN, J. & J.J. BOOMSMA (2011). Behavioral mechanisms and morphological symptoms of zombie ants dying from fungal infection. BMC Ecology 11 (13):

ILLANA, C. (2007). Cordyceps sinensis un hongo usado en la medicina tradicional China. Rev. Iberoam. Micol. 24: 259-262.

KPBMOO, N.; MONGKOLSAMRIT, S.; TASANATHAI, K.; THANAKITPIPATTANA, D. & J.J. LUANGSA-ARD (2012). Molecular phylogenies reveal host-specific divergence of Ophiocordyceps unilateralis sensu lato following its host ants. Mol. Ecol. 21 (12): 3022-3031.

KPBMOO, N.; MONGKOLSAMRIT, S.; WUTIKHUN, T.; TASANATHAI, K.; KHONSANIT, A.; THANAKITPIPATTANA, D. & J.J. LUANGSA-ARD (2015). New species of Ophiocordyceps unilateralis, an ubiquitous pathogen of ants from Thailand. Fungal Biology 119 (1): 44-52.

KUMAR, A. (2010). Tracing historical perspective of Cordyceps sinensis – an aphrodisiac insikkim Himalaya. Indian Journal of Science, 45 (2): 189-198.

LEE, S.; LEE, H.H.; KIM, J.; MOON, A.; JEONG, C.-S.; KANG, H. & H. CHUO (2015). Anti-tumor effect of Cordyceps militaris in HCV-infected human hepatocarcinoma 7.5 cells. Journal of Microbiology 53 (7): 468-474.

LIN, W.-H.; TSAI, M.T.; CHEN, Y.-S.; HOU, R.-C.; HUNG, H.-F.; LI, C.-H.; WANG, H.-K. WANG & K-C JENG (2007). Improvement of Sperm Production in Subfertile Boars by Cordyceps militaris Supplement. Am. J. Chin. Med. 35 (4): 631-641.

LIU, C.; SONG, J.; TENG, M.; ZHENG, X.; LI, X.; TIAN, Y.; PAN, M.; LI, Y.; LEE, R.J. & D. WANG (2016). Antidiabetic and Antinephritic Activities of Aqueous Extract of Cordyceps militaris Fruit Body in Diet-Streptozotocin-Induced Diabetic Sprague Dawley Rats. Oxidative Medicine and Cellular Longevity. Article ID 9685257: 1-11.

LIU, Y.K. & SHEN, W. (2003). Inhibitive effect of Cordyceps sinensis on experimental hepatic fibrosis and its possible mechanism. World Journal of Gastroenterology, 9 (3), 529–533.

LUANGSA-ARD, J.; RUNGPET, R.; TASANATHAI, K.; THANAKITPIPATTANA, N. & N. HYWEL-JONES (2011). Ophiocordyceps halabalaensis: a new species of Ophiocordyceps pathogenic to Camponotus gigas in Hala Bala Wildlife Sanctuary, Southern Thailand. Fungal Biology 115 (7): 608-614.

MARCOS, J. (2017). Adiciones al catálogo micológico de la provincia de Salamanca. Micobotánica-Jaén III. Julio-setiembre 2017: 208–236.

MENENDEZ, J. L. (2011). Gibellula pulchra Cavara. Asturnatura.com [en línea]. Num. 132. 12/10/2011. Disponible en: https://www.asturnatura.com/especie/gibellula-pulchra.html [Consultado el: 31/08/2019].

MORENO, J. F. (2014). Hongos parásitos de Artrópodos 1. Micobotánica-Jaén II. Año IX. Abril-junio 2014.

MORNAND, J.; GIROD, G. & R. PEAN (2012). Les Cordyceps entomophiles en Europe. Disponible en: http://www.ascofrance.com/uploads/document/Catalogue-des-Cordyceps1-0001.pdf [Consultado el: 1/09/2019].

MOTTA, P.A. & B. MURCIA (2011). Hongos entomopatógenos como alternativa al control biológico de plagas. Revista Ambiente y Agua – An interdisciplinary Journal of Applied of Science 6 (2): 77-90.

NISHIZAWA, K.; TORII, K.; KAWASAKI, A.; KATADA, M.; ITO, M.; ERASHITA, K.; AISO, S. & M. MATSUOKA (2007). Antidepressant-like effect of Cordyceps sinensis in the mouse tail suspension test. Biol. Pharm. Bull. 30 (9): 1758-1762.

PARK, S.-Y.; JUNG, S.-J.; HA, K.-C.; SIN, H.-S.; JANG, S.-H.; CHAE, H.-J. & S.-W. CHA (2015). Anti-inflammatory effects of Cordyceps mycelium (Paecilomyces hepiali, CBG-CS-2) in Raw264.7 murine macrophages. Oriental Pharmacy and Experimental Medicine 15 (1): 7-12.

RUBIO, E. (2013). Enthomophthora muscae (Cohn) Fresen. Asturnatura.com [en línea]. Num. 132. 8/07/2013. Disponible en: https://www.asturnatura.com/especie/entomophthora-muscae.html [Consultado el: 1/09/2019].

RUBIO, S.; GUZMÁN, L. & J.L. NAVARRETE (2000). Especies entomopatógenas (Fungi: Ascomycota) en México. Boletín del Instituto de Botánica 7: 135-157.

VASILJEVIC, J.D.; ZIVKOVIC, L.P.; CABARKAPA, A.M.; BAJIC, V.P.; DJELIC, N.J. & B.M. SPREMO-POTPAREVIC (2016). Cordyceps sinensis: Genotoxic Potential in Human Peripheral Blood Cells and Antigenotoxic Properties Against Hydrogen Peroxide by Comet Assay. Altern. Ther. Health Med. 22 (Suppl. 2): 24-31.

XU, Y.-F. (2016). Effect of Polysaccharide from Cordyceps militaris (Ascomycetes) on Physical Fatigue Induced by Forced Swimming. International Journal of Mushroom 18 (12): 1083-1092.

YAN, X.-F.; ZHANG, Z.-M.; YAO, H.-Y.; GUAN, Y.; ZHU, J.-P.; ZHANG, L.-H.; JIA, Y.-L. & R.-W. WANG (2012).  Cardiovascular Protection and Antioxidant Activity of the Extracts from the Mycelia of Cordyceps sinensis Act Partially Via Adenosine Receptors. Phytotherapy Research 27 (11): 1597-1604.